Las condiciones ambientales que se dan sobre las plantas, no parecen a priori favorables para el desarrollo de bacterias: se producen grandes oscilaciones de temperatura, hay viento, exposición a luz solar, la disponibilidad de agua es limitada e intermitente, entre otros factores; sin embargo, la presencia de bacterias es una constante sobre la superficie vegetal.
    Esto se debe a que el origen y desarrollo evolutivo de las plantas superiores han ocurrido en un medio ambiente que estuvo siempre colonizado por bacterias, de donde ha resultado una coevolución de un amplio rango de asociaciones planta-bacteria. Actualmente, los microorganismos asociados a plantas pueden ser agrupados de forma genérica en dos categorías: bacterias epifitas o presentes en el exterior de la planta (rizosfera o filosfera) y endobacterias o bacterias que están infectando el interior de los tejido vegetales [McInnes, Plant Disease, 72 (1988)]. La microbiota bacteriana sobre las hojas es predominantemente aerobia, y está compuesta por las bacterias residentes, además de las bacterias que son transportadas por el aire y que se depositan transitoriamente. Esta población transitoria de bacterias suele estar muy influenciada por las bacterias procedentes de la cubierta vegetal de las plantas cultivadas y silvestres cercanas [Blakeman, Journal of Applied Microbiology, 70 (1991)]. Entre ellas, destaca la bacteria Pseudomonas syringae, que está ampliamente distribuida en las superficies foliares, y que consigue establecerse saprófitamente como parte de la microbiota epifita de la mayoría de las plantas [Hirano y Upper, Annual Review of Phytopathology, 21 (1983)]; no obstante esta bacteria es capaz de atacar a un determinado huésped específico bajo condiciones apropiadas, comportándose entonces como patógena y causando enfermedad.
    Así, estas bacterias fitopatógenas están en competencia sobre las superficies vegetales con otros microorganismos patógenos y saprofitos, implicando complejas interacciones en términos de producción de sideróforos, producción de antibióticos y bacteriocinas, competencia por los nutrientes, etc. Todos estos factores son importantes para determinar la posibilidad de inducción de la enfermedad, ya que afectan a la distribución, colonización y actividad de la bacteria patógena en los sitios de entrada a la planta. El primer organismo que llega a la hoja ocupará los sitios más favorables y podrá evitar la presencia de otras bacterias en ese mismo lugar. Así, la supervivencia, y no la capacidad de crecer sobre las hojas, puede ser un factor importante que determina la especificidad de la población bacteriana sobre plantas en ausencia de competencia [O'Brien y Lindow, Phytopathology, 79 (1989)].
    Algunos autores consideran a los nutrientes como el factor principal implicado en la presencia de las bacterias sobre las superficies vegetales, y que la lluvia y la temperatura son tan sólo parámetros secundarios [Beattie y Lindow, Applied and Environmental Microbiology, 60 (1994)]. Los nutrientes para el crecimiento de las bacterias sobre las superficies vegetales son generados de manera habitual dentro de la hoja en forma de exudados que difunden o son excretados a la superficie. Algunos exudados atraen quimiotácticamente a las bacterias, sin que aparentemente sean un factor determinante en la patogenicidad. Estos exudados contienen una gran variedad de materiales orgánicos que incluyen azúcares simples, aminoácidos, ácidos orgánicos, elementos traza, vitaminas y hormonas de crecimiento de la planta, que pueden ser empleados más o menos eficientemente como sustratos por las distintas bacterias.
    En cuanto al agua, los microorganismos epifitos foliares dependen de la lluvia, el rocío o las altas relaciones hídricas debidas al aporte de agua de lluvia; bajo las condiciones climáticas habituales, el agua solo está disponible en la hoja de manera intermitente y sin agua, las células bacterianas mueren rápidamente. El efecto de la lluvia, mediante el lavado o las salpicaduras es de redistribución de las bacterias de unas plantas a otras, y de unas partes de la planta a otras; además de facilitar el paso de microorganismos desde el suelo a las partes bajas de la planta [Hattermann y Ries, Plant Disease, 73 (1989)]. Por otra parte, la radiación ultravioleta de onda corta procedente de la luz solar daña las células bacterianas, y las hojas expuestas a la luz solar pueden alcanzar altas temperaturas, lo que tendría efectos adversos en la supervivencia de la bacteria. Generalmente las bacterias no adaptadas a este hábitat no persisten mucho tiempo, debido a que mueren por desecación o por efecto de la radiación solar. Esto origina una marcada variabilidad espacial en las poblaciones epifitas, así como una amplia variabilidad temporal, variando el tamaño de la población bacteriana con ciclos diarios y estacionales.
Por último, la estructura y morfología de la hoja también ofrecen diversas posibilidades a la colonización bacteriana. La presencia de bacterias no está restringida a las superficies externas de las hojas, así las cámaras subestomales proporcionan un hábitat ideal y protegido que hace posible que la bacteria sobreviva a condiciones adversas durante periodos calurosos y secos, y que a la vez se convierte en un punto de entrada frecuente para el inicio del ataque por bacterias patógenas. Por otra parte, la cantidad de bacterias sobre las distintas hojas de un mismo árbol es variable en función de diversos factores; así por ejemplo, en árboles grandes existe una mayor variabilidad de la población bacteriana sobre cada hoja, lo que sugirie que esto podría ser debido a la gran sombra dentro de la cubierta que ofrece distintos grados de protección frente a temperaturas extremas y radiación ultravioleta, a la vez que reduce el impacto de la lluvia que provocaría el lavado de las bacterias de la superficie. Una cubierta densa provee también de diferentes rangos de humedad relativa, evitando el secado rápido de las gotas de lluvia o rocío y extendiendo así el periodo de crecimiento epifito. Del mismo modo, distintas plantas soportan niveles diferentes de poblaciones bacterianas epifitas [Marshall, Phytopathology, 78 (1988)]; así, las bacterias parecen sobrevivir mejor sobre plantas con hojas anchas (como la judía y la patata) en lugar de sobre plantas con hojas alargadas y finas, como las de maíz y avena.
Por tanto, la presencia de los diferentes tipos de bacterias que componen la microbiota epifita sobre las plantas está garantizada debido al enorme número de microhábitats que pueden ser colonizados por las bacterias, en lo que supone una sucesión de colonizaciones de los distintos nichos potenciales, que permite la presencia bacteriana en todo momento, independientemente de las condiciones ambientales.

 
Francisco Manuel Cazorla López es becario postdoctoral en el Departamento de Microbiología de la Universidad de Málaga